Après la mort d'Aignan, évêque d'Orléans, une abbaye fut fondée à l'emplacement de son tombeau, à l'est de l'enceinte. Elle est mentionnée par Grégoire de Tours. L'église, peut-être détruite en 989, fut reconstruite à l'initiative de Robert le Pieux, deuxième roi capétien, né à Orléans et qui avait une dévotion particulière pour Saint-Aignan. La cérémonie de dédicace eut lieu le 14 juin 1029 (selon Helgaud). Le monument, toujours construit hors de l'enceinte de la ville, était un des plus importants centres de pèlerinage de l'époque, lié au prestige du pouvoir royal. Il fut détruit en 1359 en prévision d'un éventuel siège de la ville. La crypte conservée indique que le chœur avait un déambulatoire et cinq chapelles rayonnantes. Le transept (48 X 17 m hors-oeuvre) était surmonté, au moins au fond des croisillons sinon sur les bas-côtés, par une tribune, et chaque bras était pourvu d'une absidiole orientée. L'emplacement du croisillon sud est aujourd'hui occupé par les substructions des bâtiments du 15e siècle (salle capitulaire et partie de la sacristie). La nef était sans doute divisée en trois vaisseaux. Deux longs corridors, situés dans l'axe des couloirs latéraux du déambulatoire, donnaient accès à la crypte surélevée par rapport à l'église haute. Cette crypte, de forme irrégulière, se compose aujourd'hui d'une longue confession transversale (ou martyrium, de 8 X 2 m) à l'ouest, construite sur un socle et voûtée en berceau, qui contenait les corps de sept saints, dont celui de Saint-Aignan, visibles par quatre fenestellae percées dans le mur oriental ; d'une abside semi-circulaire à déambulatoire relié aux corridors d'accès et possédant cinq chapelles rayonnantes à l'est ; d'une salle centrale située entre la confession et l'abside et qui a été remaniée et partiellement comblée : outre la création de piles engagées dans le pourtour de la salle, les deux files de colonnes existantes ont été remplacées (à l'est) ou enrobées dans des piles cruciformes maçonnées (à l'ouest) , afin de supporter de nouvelles voûtes d'arêtes ou leurs doubleaux, et ce dès la période médiévale, sans doute quelques années seulement après l'achèvement et avant la consécration de l'église en 1029 (d'après J. Ottaway, E. Vergnolle). Les chapiteaux comptent parmi les plus anciennes sculptures romanes, dont une des premières figurations humaines connues (Daniel dans la fosse aux lions?). Leur style peut être rapproché de celui des chapiteaux de la tour-porche de Saint-Benoit-sur-Loire (E. Vergnolle). La plus grande partie du déambulatoire et quatre des chapelles rayonnantes ont été comblées par la suite, peut-être au 14e siècle (Dr Lesueur) , pour asseoir le nouveau chevet. En effet, l'église, détruite en 1358, fut reconstruite sous Charles V (terminée après 1380) et détruite à nouveau en 1428. La construction de l'église actuelle commença en 1439, sur ordre de Charles VII. L'ouvrage fut achevé par son fils Louis XI (1466) et inclus dans l'enceinte de la ville achevée en 1475. Charles VIII et Louis XII firent ajouter les trois chapelles nord du choeur, une salle capitulaire, une sacristie et une salle du trésor au sud. L'église fut consacrée le 28 août 1509. Les toitures et les voûtes de la nef furent encore dévastées pendant les guerres de Religion (11 décembre 1567). La moitié de l'église resta ainsi en ruine, le trou béant de la nef obturé par un simple mur de clôture. En 1792, l'architecte Benoît Lebrun acheta l'église et ses ruines pour les abattre : en 1804, le clocher occidental et les maçonneries des quatre travées de la nef furent démolis et leurs matériaux vendus. A leur emplacement, il fit construire une maison, devenue pensionnat des Ursulines, puis Grand Séminaire, et enfin bureaux de l'évêché (maison diocésaine Saint-Aignan). La partie subsistante de la collégiale fut rendue au culte. Depuis cette époque, le bâtiment ne conserve plus que son chevet polygonal à cinq pans entouré d'un déambulatoire à cinq chapelles rayonnantes, quatre travées de chœur et le transept, voûté à une hauteur de 22 mètres environ. L'entrée principale s'effectue par le croisillon nord. Le portail du bras sud a perdu son décor flamboyant. Ce croisillon était prolongé par une chapelle de deux travées qui servait d'église à la paroisse du Crucifix-Saint-Aignan. Deux contreforts récemment consolidés contiennent les poussées de la croisée et reportent les charges sur les vestiges des arcades basses maintenues en place. Une maquette, conservée dans le déambulatoire, restitue l'état de Saint-Aignan avant ces destructions (en omettant par erreur une quatrième travée dans la nef d'après le Dr Lesueur). La crypte a été sommairement fouillée en 1953-1956, permettant de sonder les piliers et de dégager les chapiteaux et les colonnes. Ont également été découverts à cette occasion le mur extérieur du transept nord de l'église de Robert le Pieux, ainsi que l'absidiole sud et son contrefort.
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